Function follows Form in Neuronal Networks
Smoothed array of avalanche size distributions for in vitro networks with degrees of functional modularity increasing from left to right. Graphics: Ulrich Egert
How self-organized modularity expands the dynamic range for information transfer
Information transfer in the brain relies on the activation of functional neuronal chains that are embedded within a highly recurrent network. Obviously, neuronal activity should neither fade along the chain nor expand uncontrollably activating contextually irrelevant regions of the network, both entailing a loss of information. It has been proposed therefore that the brain must operate near a critical point of a phase transition between fading and explosive neuronal activity dynamics. Considered as a branching process, active individual neurons should then, on average, activate exactly one further neuron during activity cascades that have been termed neuronal avalanches. Put into a simple phrase: "Fire a neuron – Hire a neuron".
However, in the face of continuous experience-dependent changes in connectivity one may ask how neurons could possibly fine-tune their synapses to collectively establish and maintain a narrow critical state given that minor imbalances in connectivity would entail drifting into subcritical or supercritical dynamics. Moreover, highly correlated activity observed within neuronal clusters in vivo and in vitro indicates that neurons rather form supercritical local circuits, i.e. with expansive activation. To resolve this inconsistency, computational studies predicted that modular networks with a mix of regionally subcritical and supercritical dynamics could create apparent critical dynamics. Modularity would confine activity explosions locally, making the overall system more robust against runaway dynamics, which provides more configurational leeway for stable activity propagation.
The new study published in the Journal of Neuroscience now provides experimental evidence supporting this prediction. By manipulating the structural self-organization networks of cultured cortical neurons, Okujeni and Egert investigated how different degrees of neuronal clustering and modularity influenced neuronal avalanche dynamics. They show that increasing neuronal clustering and modularity result in a gradual transition from supercritical to subcritical avalanche size distributions. This creates a wider “corridor of network configurations” that allow overall critical neuronal recruitment.
The authors suggest that activity-dependent self-organization can tune inherently supercritical networks towards mesoscale criticality by creating a modular structure in neuronal networks. The degree of modularity thereby depends on the degree by which neurons form clusters and trade short-range against long-range connectivity based on homeostatic growth principles.
Original publication:
Okujeni S and Egert U (2023):
Structural modularity tunes mesoscale criticality in biological neuronal networks.
Journal of Neuroscience 43(14), 2515-2526.
DOI: https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1420-22.2023
The paper will also be included on the JNeurosci Featured Research page from now through 4/17.
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Struktur bedingt Funktion in neuronalen Netzwerken
5. April 2023: Samora Okujeni und Ulrich Egert haben einen neuen Artikel im Journal of Neuroscience veröffentlicht mit dem Titel "Structural modularity tunes mesoscale criticality in biological neuronal networks"
Informationsübertragung im Gehirn beruht auf der Aktivierung neuronaler Verarbeitungspfade, die in hochgradig rekurrente Netzwerke eingebettet sind. Im Zuge eines solchen Verarbeitungsprozesses sollte neuronale Aktivität weder abklingen noch sich unkontrolliert ausbreiten und kontextuell irrelevante Regionen des Netzwerkes rekrutieren. Beides hätte einen Informationsverlust zur Folge. Basierend auf solchen Überlegungen wird daher vermutet, dass das Gehirn nahe eines kritischen Phasenübergangs zwischen abklingender und überschießender Erregungsausbreitung operieren müsse.
Betrachtet man eine neuronale Aktivitätskaskade als einen Verzweigungsprozess, müssten dann einzelne Neurone im Mittel immer genau ein weiteres Neuron aktivieren. Die Aktivitätsausbreitung und Rekrutierungsdynamik wird oft als „Neuronal Avalanche“, analog einer Lawine, bezeichnet.
Es bleibt bisher jedoch weitestgehend ungeklärt, wie Nervenzellen die Übertragungsstärke ihrer Verbindungen, den Synapsen, regulieren könnten, um eine kritische Erregungsausbreitung herzustellen und aufrechtzuerhalten. Da geringfügige Unausgewogenheiten sofort ein Abdriften in sogenannte unter- bzw. überkritische Dynamiken nach sich ziehen, scheint dies angesichts der kontinuierlichen, erfahrungsabhängigen Veränderung neuronaler Verbindungen fast unmöglich. Tatsächlich deuten hochkorrelierte Aktivierungsmuster innerhalb lokaler Nervenzellpopulationen in in-vivo und in-vitro sogar darauf hin, dass diese lokalen Schaltkreise überkritische, expansive Aktivitätsdynamik ausbilden.
Lässt sich dieser Widerspruch aufzulösen? Computersimulationen sagen voraus, dass modulare Netzwerke mit einer Mischung aus regional unterkritischer und überkritischer Dynamik eine insgesamt scheinbar kritische Dynamik erzeugen können. Die Begrenzung expansiver Erregungsausbreitung auf kleinere Module macht die Netzwerke dabei zusätzlich insgesamt robuster gegen unkontrollierte Aktivitätsausbrüche. Dadurch entstehen mehr Konfigurationsmöglichkeiten für Konnektivität mit stabiler Aktivitätsausbreitung.
Die neue Studie, die im Journal of Neuroscience veröffentlicht wurde, liefert nun einen experimentellen Beleg für diese Vorhersage. Durch die Manipulation der Selbstorganisation in Netzwerken kortikaler Nervenzellen in Zellkulturen untersuchten Okujeni und Egert, wie die räumliche Aggregation von Nervenzellen in sogenannten „Clustern“ die neuronale Erregungsausbreitung beeinflusst. Sie zeigen, dass im Einklang mit homöostatischer Wachstumsregulation bei zunehmendem neuronalen Clustern “Fernverbindungen“ über Cluster hinweg durch “Nahverbindungen“ innerhalb von Clustern ersetzt werden. Die dadurch zunehmende Modularität wird von einem allmählichen Übergang von über- zu unterkritischer Erregungsausbreitung begleitet. Dies erzeugt sozusagen einen größeren Konfigurationskorridor für stabile, kritische Erregungsausbreitung in modularen Netzwerken und erweitert die Möglichkeiten der Selbstorganisation neuronaler Netze.
Publikation
Okujeni S and Egert U (2023): Structural modularity tunes mesoscale criticality in biological neuronal networks.
Journal of Neuroscience 43(14), 2515-2526.
DOI: https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1420-22.2023
Die Publikation wurde in die JNeurosci Featured Research Seite (4/17) aufgenommen
und findet sich auch auf Twitter:
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Titelbild der Ausgabe:
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